Два тысячелетия, которые следовали за разрушением Конфедерации Света, были для Империума еще более пагубной и разрушительной эпохой. В начале этого периода Министорум обладал почти полной властью, которую использовал, чтобы убедиться в том, что каждый субъект в Империуме выполняет свои духовные обязанности, и платит десятину назначенным чиновникам веры. Со временем, Министорум настолько укрепил свою власть, что начал диктовать политику Совету Верховных Лордов Терры. Экклезиарх стал рассматриваться как говорящий от лица Императора непосредственно, и влиял на каждый аспект управления Империумом.
К 34-му тысячелетию власть Экклезиархии распространилась на все аспекты жизни Империума. От обычных шахтеров и клерков до планетарных губернаторов и самих Верховных Лордов Терры - все были преданы Имперской Вере. По крайней мере, в теории. На деле Верховные Лорды периодически шли на поводу у Экклезиарха, веря, что он олицетворяет собой глас Императора. В свою очередь Министорум бездействовал и не препятствовал такому положению дел.
Власть Экклезиархии росла. Такая ситуация не устраивала определенные слои Империума. На совете Верховных Лордов, Генерал-Фабрикатор Адептус Механикус открыто противился воле Экклезиархии. Многие Ордены Космического Десанта также подвергали сомнению поступавшие от нее приказы. С их помощью Администратум начал борьбу с нарастающей силой Экклезиархии. Он начал восстанавливать свое командующее и связующее положение в Империуме. Так началось противостояние, длившееся семь тысяч лет, и продолжающееся по сей день.
Администратум начал расширять свое влияние, подрывая авторитет Экклезиарха, влияя на голосования в Совете Лордов и продвигая своих последователей на значимые должности. С конца 34-го и до середины 35-го тысячелетия власть Экклезиархии заметно ослабла. После выборов нескольких совершенно некомпетентных и слабых Экклезиархов, Администратум смог отобрать власть у Министорума. Через некоторое время, Администратум вернул себе доминирующее положение. Для большинства людей, Экклезиархия оставалась могучей, всевидящей организацией, но реальное положение дел не соответствовало таким представлениям. Фактически Администратум диктовал свою волю Святому Синоду.
Чтобы избежать зависимости от Верховного Лорда Администратума, Экклезиарх Бенедин IV решил переместить Святой Синод и высшие эшелоны Адептус Министорум на планету Офелия VII в Сегментум Темпестус. Это была личная епархия Бенедина во времена, когда он еще был Кардиналом, и, возможно, самая богатая планета после Терры и Марса.
Дворцы Экклезиархии на Офелии занимали почти девяносто тысяч квадратных миль, и возвышались на четыре тысячи метров. Соперничать с таким величием мог лишь Имперский дворец на Терре. Экклезиархия, отделенная от интриг Администратума огромным расстоянием, вновь начала набирать силу. Из-за увеличения объема поступающей десятины, ресурсы Министорума достигли небывалых размеров. Кардиналы соревновались друг с другом в создании самых величественных и прекрасных дворцов, строительстве храмов и кафедральных соборов. В то же время Экклезиархия проводила небывалое количество операций по уничтожению так называемых еретических культов, хотя за этим названием чаще всего стояли те, кто сопротивлялся воле Экклезиарха.
Отделенная от Администратума, Экклезиархия начала формировать свой собственный флот и армию. Эти силы стали известны как Фратерианские Храмовники и включали в себя множество транспортных и боевых кораблей, а так же десятки армий, каждая из которых по силе могла потягаться с полком Имперской Гвардии. Тем временем, постройки Министорума на Терре ветшали и разваливались.
В середине 35-го тысячелетия, спустя три сотни лет со времен ухода с Терры, Экклезиархом стал Григорий XI. Глубоко религиозный человек, Григорий казался тем, кто сможет переместить Экклезиархию на следующую ступень власти. Его свежие взгляды должны были вывести Святой Синод из застоя. Но Кардиналы оказались не готовы к тому, что произошло. Григорий объявил, что Адептус Министорум вернется на Землю. Несмотря на активное сопротивление как самой Экклезиархии, так и Администратума, Григорий решил, что настоящим центром религии должна стать Терра, колыбель человечества.
Никто не смог отговорить его от этой затеи. И через двенадцать лет, потребовавшихся для организации возвращения, двери дворца Экклезиархии на Терре были вновь открыты. Реставрация дворца легла тяжелым грузом на и без того растянутые ресурсы Экклезиархии. Денежные средства были растрачены на перемещение к Терре и Экклезиархия была вынуждена увеличить церковные сборы, чтобы покрыть затраты на строительство.
Пока шла реставрация, Григорий XI начал закладывать фундамент для других изменений в структуре Адептус Министорум. Многие его современники называли эти изменения излишне радикальными. И вновь он не стал менять своих замыслов. Но но его планам не суждено было осуществится - он скончался от отравления. Много слез пролилось на его похоронах (считается, что шесть миллионов последователей шло рядом с его гробом), Кардиналы произносили речи о том, какого великого человека они лишились. Однако сразу же после того как его тело было похоронено в Усыпальнице Памяти, новый, более консервативный Экклезиарх был избран и Министорум продолжил действовать так же, как он действовал многие сотни лет до этого.